Создан он был в январе 1935 года, когда было принято решение об организации государственного собрания изобразительного искусства в городе Фрунзе (нынешний Бишкек). Главным инициатором создания стал видный художник Семен Чуйков (1902-1980). Первоначальную основу экспозиции составили полотна русских художников XIX веков из запасников Третьяковской галереи и музеев Ленинграда. Писатель Дядюченко в повести "Семен Чуйков" пишет:
...в той самой Третьяковке, в запасниках которой он [Чуйков] однажды два месяца рылся, отбирая полотна русских классиков для еще не существовавшего тогда музея изобразительных искусств в далеком Фрунзе.
Коллекция непрерывно росла, пополняясь произведениями русских классических, зарубежных и современных местных художников. Сегодня в музее хранится более 18000 экспонатов. С ним же связаны самые громкие ограбления из мира искусства в Киргизии: в 2013 году из музея было похищено полотно Айвазовского.
В музее регулярно проходят выставки, кинолектории, устраиваются инсталляции.
